Su colaboración artística de cinco décadas con el director Steven Spielberg ha dado lugar a muchas de las películas más aclamadas y exitosas de Hollywood, entre las que se incluyen «La lista de Schindler», «E.T., el extraterrestre», «Tiburón», «Parque Jurásico», «Encuentros en la tercera fase», la saga de «Indiana Jones », «Múnich», «Salvar al soldado Ryan», «Las aventuras de Tintín», «War Horse», «Lincoln», «El gran gigante bonachón», «The Post», «Los Fabelman» y «Disclosure Day». Entre sus contribuciones a la música para televisión se incluyen las bandas sonoras de más de 200 telefilmes para las pioneras series antológicas de la época «Alcoa Theatre», «Kraft Television Theatre», «Chrysler Theatre» y «Playhouse 90», así como los temas musicales de «NBC Nightly News» («The Mission»), «Meet the Press» de la NBC y el programa artístico de la PBS «Great Performances». También compuso los temas musicales para los Juegos Olímpicos de Verano de 1984, 1988 y 1996, y para los Juegos Olímpicos de Invierno de 2002.

Ha recibido cinco premios de la Academia y 54 nominaciones a los Óscar, un récord que le convierte en la persona viva más nominada por la Academia y en la segunda persona con más nominaciones en la historia de los Óscar. Ha recibido siete premios de la Academia Británica (BAFTA), 27 premios Grammy, cuatro Globos de Oro, tres premios Emmy y numerosos discos de oro y platino. En 2003, recibió la Orden Olímpica (el máximo galardón del Comité Olímpico Internacional) por sus contribuciones al movimiento olímpico. En diciembre de 2004, recibió el prestigioso Premio de Honor del Kennedy Center. En 2009, John Williams fue admitido en la Academia Americana de las Artes y las Ciencias, y recibió la Medalla Nacional de las Artes, el máximo galardón otorgado a los artistas por el Gobierno de EE. UU. En 2016, recibió el 44.º Premio a la Trayectoria del American Film Institute —la primera vez en su historia que este galardón se concedía a un compositor—. En 2020, recibió el Premio Princesa de Asturias de las Artes, así como la Medalla de Oro de la prestigiosa Royal Philharmonic Society del Reino Unido, y en 2022 fue nombrado caballero honorario del Imperio Británico, uno de los últimos nombramientos aprobados por Su Majestad la reina Isabel II.

En enero de 1980, John Williams fue nombrado decimonoveno director musical de la Boston Pops Orchestra, sucediendo al legendario Arthur Fiedler. Actualmente ostenta el título de «Boston Pops Laureate» director de orquesta, que asumió tras su jubilación en diciembre de 1993, después de 14 temporadas de gran éxito. También ostenta el título de «Artista Residente» en Tanglewood. Williams ha compuesto numerosas obras para el escenario, entre ellas dos sinfonías y conciertos encargados por varias de las orquestas más importantes del mundo, entre los que se incluyen un concierto para violonchelo para la Orquesta Sinfónica de Boston, un concierto para fagot para la Filarmónica de Nueva York, un concierto para trompeta para la Orquesta de Cleveland y un concierto para trompa para la Orquesta Sinfónica de Chicago. En 2009, la Orquesta Sinfónica de Boston estrenó su concierto para arpa y orquesta titulado *On Willows and Birches*, y ese mismo año, Williams compuso y arregló «Air and Simple Gifts» especialmente para la primera ceremonia de investidura del presidente Barack Obama. En 2021, Williams estrenó su segundo concierto para violín con la Orquesta Sinfónica de Boston en Tanglewood, junto a la solista Anne-Sophie Mutter, para quien compuso la obra. Recientemente ha compuesto un concierto para el pianista Emanuel Ax, quien estrenó la obra con la Orquesta Sinfónica de Boston en Tanglewood en jul 2025 y la volverá a interpretar con la Filarmónica de Los Ángeles en la primavera de 2027.